Храм Рождества Богородицы построен в конце XIV в. великим князем Михаилом Александровичем Тверским, являлся соборным храмом удельного Вертязинского княжества. Учёные пришли к выводу, что он сооружён в 1380-х гг. В ходе реставрации 1970-х гг. в подклете найдены уникальные фрески XV в., хранящиеся теперь в музеях Твери и Москвы.
Согласно преданию, храм был возведён в честь победы русских войск над монголо-татарами в Куликовской битве.
Для многих храм Рождества Богородицы в Городне стал символом древней русской культуры. Сюда специально приезжали писатели Владимир Солоухин и Владимир Дудинцев, Михаил Алексеев и Юрий Лощиц, Валентин Распутин, Станислав Куняев, Алексей Марков, актёры Михаил Ульянов и Ариадна Шенгелая.
Построенный в конце XIV в. великим князем Михаилом Александровичем Тверским, он являлся соборным храмом удельного Вертязинского княжества. Учёные пришли к выводу, что он сооружён в 1380-х гг. На следующее лето после пожара 1412 г. храм был перестроен: на более древнем подклете возвели четырёхстолпный крестово-купольный храм с тремя апсидами, позакомарным покрытием и одной главой.
Церковь, конечно, неоднократно перестраивалась и в сегодняшнем виде существует с XVIII в. В начале XVIII в. бывший город Вертязин превратился в дворцовое село Городня: местных жителей обязали поставлять волжскую рыбу к царскому столу, был упразднён Петровский монастырь. Соборная церковь Рождества Богородицы превратилась в обычный приходской храм.
Церковь окружена со всех сторон каменной оградой. От первоначального храма сохранилась нижняя часть глубокого белокаменного подклета. Весь облик храма радует ясностью и простотой замысла и исполнения, силуэт его лаконичен: прямоугольный в плане объём венчает золочёная главка-луковичка. Остаются в памяти массивная низкая апсида, трапезная с приделом Иоанна Предтечи и шатровая колокольня, построенные в 1740-1745 гг., тогда же переделано венчание здания. В храме был установлен новый иконостас, выполненный в стиле, сочетающем черты барокко и классицизма. В 1801 г. храм сильно пострадал от пожара, поэтому в трапезной, в приделе Симеона и Анны, был полностью заменён обгоревший иконостас.
В ходе реставрации 1970-х гг. в подклете найдены уникальные фрески XV в., хранящиеся теперь в музеях Твери и Москвы (частично сохранились изображение Богоматери с Младенцем, житийный цикл св. Иоанна Предтечи, изображение святого благоверного князя Михаила Тверского), выявлены интересные архитектурные особенности храма, надписи XV в. В 1980 г. в присутствии всего высшего тверского духовенства храм был торжественно освящён.